Il-4 xuất hiện với tư cách một nguyên mẫu máy bay ném bom được sản xuất vội với tên gọi TsKB-26. Nhiều phần thân và buồng lái được lấy từ chiếc máy bay chiến đấu TsKB-12 (Polikarpov I-16), thêm cánh mới làm bằng thép hàn các thanh chữ U và thép ống. Chỉ vài chiếc được chế tạo trước khi sự chú ý quay sang phiên bản cải tiến của chiếc TsKB-30, sử dụng một thân mới với cùng cách chế tạo. Việc hàn các thanh thép đòi hỏi ba mối hàn ở mỗi điểm nối, vì thế cần rất nhiều thời gian để chế tạo chiếc máy bay này. Tuy vậy thiết kế có tầm bay tuyệt vời và khá vững chắc. Nó được đưa vào chế tạo năm 1936 với tên gọi DB-3, 1.528 chiếc đã hoàn thành vào năm 1939.

DB-3 được tiếp nối bởi phiên bản cải tiến DB-3M, trông giống như phiên bản trước kia ngoại trừ một mũi lớn và tròn hơn. Tuy nhiên, loại máy bay này thực tế khá khác biệt ở bên trong. Với những bài học có được từ chiếc Li-2 (Douglas DC-3) toàn bộ chiếc máy bay được chế tạo lại, sử dụng thép chữ T thay vì thép U và ống trước kia. Điều này giúp giảm đáng kể thời gian chế tạo, và chiếc DB-3M nhanh chóng được đưa vào sản xuất.

Một sự thay đổi động cơ từ loại M-87B 950 sức ngựa (708 kW) M-87B lên loại M-88 1.100 sức ngựa (820 kW) M-88 và được đặt tên là DB-3F, cuối cùng nó được đổi tên lần nữa năm 1942 thành Il-4. Một số chiếc có cánh ngoài và thân trước bằng gỗ thay kim loại, và toàn bộ động cơ cũng như thùng nhiên liệu được cải tiến để có khả năng thao diễn cao hơn trong khi vẫn duy trì được tầm hoạt động. Tuy nhiên, thay đổi đáng kể nhất là việc thêm nhiều tháp súng, sử dụng loại 12.7 mm UBT thay cho loại 7.62 mm trước đó. Ngoài ra, người ta phát hiện pháo thủ sẽ là mục tiêu bị tấn công đầu tiên, vì thế các tấm giáp bảo vệ được đặt quanh vị trí này.

Tuy nhiên, tất cả những trọng lượng tăng thêm đó đều được bù bằng sức mạnh của loại động cơ mới nhưng Il-4 vẫn có tốc độ thấp hơn các phiên bản trước, chỉ 404 km/h. Một cố gắng nhằm tăng khả năng thao diễn cho Il-6, thêm các động cơ diesel lớn hơn và lớp bảo vệ dày hơn. Động cơ cho thấy không đáng tin cậy và việc chế tạo hàng loạt không bao giờ diễn ra. Il-4 được chế tạo cho tới tận năm 1944, khi hơn 5.200 chiếc đã xuất xưởng.